The effectiveness of ultrafast urease tests in the diagnostics of Helicobacter pylori-associated gastritis in children

Cover Page


Cite item

Full Text

Abstract

BACKGROUND: Helicobacter pylori is one of the main causes of gastritis, peptic ulcer and stomach cancer. Ultrafast urease tests (UUT) simplify patient’s management by obtaining results in 5 minutes and including them into the protocol of endoscopic examination. There is no information on UUT accuracy in pediatric population.

AIM: To identify UUT accuracy while comparing it with histological testings in children.

METHODS: a single-center retrospective trial included 4–18 y.o. children who underwent esophagogastroduodenoscopy with biopsy of the gastric antrum mucosa for H. pylori UUT, followed by the histological testing. The researchers assessed the time for positive reaction which had been announced by manufactures as not more than 5 min. Histology was the "gold standard".

RESULTS: 211 patients 4–18 years old were examined (boys 103, 48.8%; girls 108, 51.2%) average age (11.7±3.5) years. H. pylori infection was detected in 31 out of 211 patients. There was a significantly higher number of positive reactions of both UUT’s in the age group of children from 11 to 18 years old compared with the group of children from 4 to 10 years old. The sensitivity of AMA RUT Pro UUT was 18.7%, specificity — 93.8%, negative and positive predictive value — 82 and 42%, respectively, accuracy — 79%. The sensitivity of the BioHit UFT300 UFUT was 40%, specificity — 96.5%, negative and positive predictive value — 92 and 60%, respectively, accuracy — 90%.

CONCLUSION: Our findings have demonstrated low sensitivity of ultrafast urease tests in children when using only a single fragment of tissue from the gastric antrum for the negative result during five-minute reaction time announced by the manufacturer. Maybe, the sensitivity level can be improved by placing several fragments from the mucous membrane of stomach body and antrum for one test. The authors suggest this direction as a possible future research.

Full Text

ОБОСНОВАНИЕ

Helicobacter pylori — одна из основных причин развития гастрита, язвенной болезни и рака желудка [1, 2]. Абдоминальная боль является наиболее распространённым клиническим симптомом гастрита, связанного с H. рylori, у детей, однако единого мнения о лечении рецидива боли в педиатрической практике не существует [3, 4]. Первичное инфицирование в раннем детстве иногда протекает с задержкой роста, продолжительным недоеданием, железодефицитной анемией и со временем у большинства взрослых может приводить к носительству H. pylori [5, 6]. Семейный онкологический анамнез с подтверждённой инфекцией H. pylori у детей может быть одним из факторов риска развития рака желудка во взрослом возрасте, подчёркивая актуальность проблемы диагностики и лечения этой патологии у детей [7].

Верификация гастрита, связанного с H. рylori, многоэтапная. Она основывается на клинических проявлениях заболевания, результатах эндоскопии с уреазным тестом, биопсии слизистой оболочки желудка и гистологического исследования биоптата [8–11]. В отличие от ранее разработанных уреазных тестов [12] сверхбыстрые уреазные тесты (СБУТ) позволяют упростить ведение пациентов посредством оповещения о результате спустя 5 мин с внесением его в протокол эндоскопического заключения. СБУТ для диагностики H. pylori в нашей стране представлены двумя производителями. Разработка многослойной конструкции мембраны позволила избежать реакции отечественного теста на кровь и желчь с 99% чувствительностью и специфичностью к уреазе H. рylori [13]. Другой СБУТ финского производства показал, что 45,3% из 1000 взрослых пациентов были инфицированы H. pylori. Чувствительность составила — 94,5%, специфичность — 100%, ложноположительные результаты отсутствовали [14]. Анализ литературных данных показал отсутствие исследований на эту тему с участием детей, что и явилось предпосылкой к проведению сравнительного анализа результатов применения СБУТ с гистологическим исследованием биоптатов слизистой оболочки желудка в диагностике H. pylori у детей.

ЦЕЛЬ

Выявить точность СБУТ у детей в сравнении с гистологическим исследованием.

МЕТОДЫ

Дизайн исследования

Данное ретроспективное одноцентровое исследование проводилось на базе эндоскопического отделения Сеченовского центра материнства и детства c 2020 по 2022 г.

Критерии включения

В исследование включались дети возрасте от 4 до 18 лет, которым была выполнена эзофагогастродуоденоскопия (ЭГДС) с биопсией слизистой оболочки антрального отдела желудка для СБУТ на H. pylori с последующей отправкой на гистологическое исследование. От законных представителей пациентов получено добровольное информированное согласие на участие в исследовании и использование медицинских данных в научных целях.

Критерии исключения

Приём за 2 нед. до исследования антибиотиков, антигистаминных, антацидов, препаратов висмута, антисекреторных препаратов, анальгетиков. Проведённая менее чем за 4 нед. до исследования эрадикация H. pylori. Необходимость в неотложной ЭГДС. Отсутствие информированного согласия на исследование. Плохо подготовленные пациенты. Возраст младше 3 лет.

Клинический материал и методы исследования

ЭГДС выполнялись аппаратами производителей Olympus (модель GIF-Q180) и Pentax (модели EG16-K10 и EG27-i10). Использовались СБУТ от 2 различных производителей: отечественная селективная система AMA RUT Pro (Ассоциация Медицины и Аналитики, Санкт-Петербург, Россия) и зарубежная система BioHit UFT300 (BioHit Oyj, Хельсинки, Финляндия). Фрагмент слизистой оболочки антрального отдела желудка сразу же после взятия биопсии помещался на одну из вышеуказанных тест-систем. Оценивалось заявленное производителями тестов время реакции — не более 5 мин на положительный результат. Если окрашивание теста не происходило в течении этого времени результат считался отрицательным. Гистологическое исследование выступало в качестве «золотого стандарта» в определении H. pylori у этой группы детей. Было оценено влияние на результат таких факторов, как наличие желчи в желудке.

Статистический анализ

Размер выборки предварительно не рассчитывался. Статистический анализ был проведён при помощи программы SPSS 17.0. для Windows. Анализировались чувствительность, специфичность, точность, отрицательная и положительная прогностическая ценности СБУТ относительно «золотого стандарта». Влияние желчи на результат оценивалось при помощи анализа логистической регрессии.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Всего было обследовано 211 пациентов, среди них 103 (48,8%) мальчика и 108 (51,2%) девочек, средний возраст (11,7±3,5) лет (табл. 1).

 

Таблица 1. Распределение обследованных детей по полу и возрасту, n/%

Table 1. Distribution of children by gender and age (n/%)

Возрастные периоды / Age periods

Девочки / Girls

Мальчики / Boys

Всего / Total

4–7 лет / years

23/10,9

11/5,2

34/16,1

8–12 лет / years

33/15,6

44/20,9

77/36,5

13–18 лет / years

52/24,7

48/22,7

100/47,4

Всего / Total

108/51,2

103/48,8

211/100

 

Эндоскопические критерии неизменённой слизистой оболочки наблюдалась у 80 (37,9%) пациентов, внутрипросветные признаки воспалительных изменений — у 108 (51,1%), эрозивно-язвенное поражение — у 5 (2,3%), нодулярный гастрит — у 18 (8,5%) (табл. 2). Гистологическое исследование подтвердило наличие H. pylori у 3 (3,75%) пациентов с визуально неизменённой слизистой оболочкой, у 15 (13,8%) — с эндоскопической картиной воспаления, у 1 (20%) — с эрозиями и язвами и у 12 (66%) — с нодулярным гастритом (p <0,001). Статистически значимое различие подтверждает общепризнанное мнение о том, что эндоскопическая верификация нодулярной поверхности слизистой оболочки желудка у детей может свидетельствовать о высокой вероятности обнаружения H. pylori при гистологическом исследовании.

 

Таблица 2. Сопоставление результатов эндоскопического и гистологического подтверждения H. pylori у обследованных детей, n

Table 2. Comparison of endoscopic and histological findings as the confirmation of H. pylori in the examined children (n)

Гистологическая картина H. pylori /Histological appearance of H. pylori

Эндоскопическая картина / Endoscopy

Всего / Total

Норма / Normal

Воспаление / Inflammation

Эрозии/язвы / erosions/ulcers

Нодулярный гастрит / Nodular gastritis

Нет / No

77

93

4

6

180

Да / Yes

3

15

1

12

31

Всего / Total

80

108

5

18

211

 

Результаты применения отечественного селективного СБУТ AMA RUT Pro представлены в табл. 3. Отрицательный результат в течение 5 мин этого СБУТ не совпал с критериями гистологического исследования, подтверждающего наличие H. pylori в 16% случаев. При этом данный тест показал крайне низкую чувствительность 18,7%, специфичность составила 93,8%, отрицательная и положительная прогностическая значимость — 82 и 42% соответственно, точность — 79% (табл. 4). Полученные данные в нашей серии наблюдений применительно к педиатрической практике оказались существенно ниже заявленных производителем значений.

 

Таблица 3. Результаты применения сверхбыстрого уреазного теста AMA Rut Pro в сравнении с гистологическим исследованием, n/%

Table 3. Results of AMA Rut Pro ultrafast urease tests compared to the results of histological test (n/%)

Гистологическая картина H. pylori / Histological appearance of H. pylori

Результат AMA Rut Pro / AMA Rut Pro test results

Всего / Total

Отрицательно / Negative

Положительно / Positive

Нет / No

61/75,3

4/4,9

65/80,2

Да / Yes

13/16,1

3/3,7

16/19,8

Всего / Total

74/91,4

7/8,6

81/100

 

Таблица 4. Диагностические характеристики сверхбыстрых уреазных тестов в сравнении с гистологическим исследованием, %

Table 4. Sensitivity, specificity, negative and positive prognostic significance, accuracy of ultrafast urease tests if to compare to histology (%)

Тесты /

Tests

Чувствительность / Sensitivity

Специфичность / Specificity

Отрицательная прогностическая ценность /

Negative

predictive value

Положительная прогностическая ценность /

Positive

predictive value

Точность / Accuracy

AMA RUT Pro

18,7

93,8

82

42

79

BioHit UFT300

40

96,5

92

60

90

 

Результаты применения у детей СБУТ BioHit UFT300 представлены в табл. 5. Расхождения результатов этого теста и гистологического исследования наблюдались в 10% случаев (13 из 130 случаев). Отрицательный результат в течение 5 мин этого СБУТ показал лучшую чувствительность, чем отечественный аналог — 40%. Тем не менее в нашей серии наблюдений применительно к педиатрической практике, эта цифра была тоже существенно ниже необходимых и заявленных производителем значений, а также данных, продемонстрированных в исследовании с участием взрослых больных [14]. Специфичность теста составила 96,5%, отрицательная и положительная прогностическая значимость — 92 и 60%, точность — 90%.

 

Таблица 5. Результаты применения сверхбыстрого уреазного теста BioHit UFT300 в сравнении с гистологическим исследованием, n/%

Table 5. Results of BioHit UFT300 UUT compared to histology (n/%)

Гистологическая картина H. pylori / Histological appearance of H. pylori

Результат BioHit UFT300 / BioHit UFT300 test results

Всего / Total

Отрицательно / Negative

Положительно / Positive

Нет / No

111/85,4

4/3,1

115/88,5

Да / Yes

9/6,9

6/4,6

15/11,5

Всего / Total

120/92,3

10/7,7

130/100

 

Кроме того, наблюдалось значительно большее количество положительных реакций обоих СБУТ в возрастной группе детей от 11 до 18 лет, по сравнению с группой детей от 4 до 10 лет — 12 и 6 реакций соответственно. Фактор влияния желчи на результаты обоих СБУТ оказался статистически не значимым (p >0,05).

ОБСУЖДЕНИЕ

Использование уреазных тестов у детей имеет свои ограничения. Для получения положительного результата требуется не менее 105 КОЕ на биоптат [12]. Следовательно, уреазный тест может быть отрицательным при положительном результате гистологического исследования, если в образцах ткани выявляется одна или две бактерии во всем срезе [13]. Время, необходимое для того, чтобы тест показал положительный результат, зависит от концентрации бактерий [14], а точность уреазных тестов в первую очередь зависит от плотности H. pylori в образце ткани желудка. Установлено, что плотность H. pylori у детей обычно ниже, чем у подростков и взрослых [15].

В настоящее время ведутся дискуссии о чувствительности быстрых уреазных тестов (БУТ) у детей. У 1590 детей, обследованных с 1989 по 2009 год, уреазные тесты имели более низкую чувствительность (83,4%) и сопоставимую специфичность (99%), в сравнении с гистологическим исследованием [16]. Причина такой низкой чувствительности у детей не была выявлена, но это может быть связано с низкой плотностью и неравномерным распределением бактерий [15, 17].

Возраст является ещё одним фактором, влияющим на чувствительность уреазного теста [15–17]. Низкая плотность H. pylori у детей [15, 17] может быть связана с недостаточным количеством H. pylori в образцах тканей или неравномерным распределением микроорганизмов в слизистой оболочке желудка [18]. В одном исследовании среди 530 детей, инфицированных H. pylori, БУТ был положительным у 442, а частота ложноотрицательных результатов БУТ составила 16,6%, в основном это были дети младше 5 лет [16]. В других публикациях авторы разделили пациентов на три возрастные группы: 0–4 года, 5–9 и 10–15 лет [15, 17]. Частота положительных результатов БУТ была самой низкой у детей 0–4 лет и самой высокой в группе 10–15 лет [15]. Эти данные нашли подтверждение и в нашей работе, где число положительных реакций среди пациентов 11–18 лет было в 2 раза больше, чем среди пациентов 4–10 лет — 12 и 6 соответственно. Другие исследователи сравнили моменты времени, в которые происходила положительная реакция, разделив их на интервалы 0–1, 1–6, 6–24 и 24–48 ч. Положительные результаты БУТ в течение 1 ч наблюдались в старших возрастных группах (10–15 лет), а в группе 0–4 лет наоборот, большинство положительных результатов наблюдалось через 6–24 ч [15]. Работ, сравнивающих СБУТ у детей, в доступных нам литературных источниках не было, однако полученные данные нашего исследования в какой-то степени созвучны с вышеописанными — за время реакции в 5 мин чувствительность обоих СБУТ была неудовлетворительной.

Как правило, в повседневной практике у большинства пациентов, как и в нашем исследовании, фрагменты тканей берутся из антрального отдела, поскольку одна биопсия для уреазного теста из угла желудка имеет максимальную вероятность выявления H. рylori [19]. Однако некоторые исследования подчёркивают, что взятие дополнительной биопсии из тела желудка может повысить частоту выявления H. pylori [15, 20, 21]. В одном из них у детей, по сравнению со взрослыми, наблюдалось более сильное расхождение результатов между тестами, проведёнными с биоптатами антрального отдела и тела желудка. Наибольшая разница была обнаружена в образцах, которые показали изменение цвета на поздних стадиях тестирования (от 6 до 24 часов). В другой работе не наблюдалось разницы между скоростью положительной реакции в образцах из антрального отдела и тела у взрослых пациентов [15]. Тем не менее время положительной реакции теста в среднем составило 3,58 ч для отдельных тестов по каждому фрагменту ткани и 1,69 ч для двух фрагментов ткани, объединённых на одном тесте [20]. Это подтверждается и другими литературным данным, продемонстрировавшими, что два или более фрагмента ткани желудка повышают чувствительность и ускоряют время реакции для получения положительного результата уреазного теста [17, 22]. Одна из этих работ, выполненная с участием детей, подчёркивает, что частота положительных результатов уреазных тестов у одного и того же ребёнка была выше, если в одном тесте использовались три образца ткани вместо одного [23]. Вышеперечисленные данные объясняют низкую чувствительность СБУТ в нашей серии наблюдений.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Полученные нами данные демонстрируют низкую чувствительность СБУТ у детей при использовании одного фрагмента ткани из антрального отдела желудка за отведённое производителями время реакции в 5 мин на отрицательный результат. Возможно, показатели чувствительности можно улучшить, помещая на один тест несколько фрагментов слизистой оболочки тела и антрального отдела желудка, что является направлением для будущих исследований.

ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ

Источник финансирования. Статья публикуется без спонсорской поддержки.

Конфликт интересов. Авторы заявляют об отсутствии явных и потенциальных конфликтов интересов.

Вклад авторов. Все авторы подтверждают соответствие своего авторства международным критериям ICMJE. Наибольший вклад распределён следующим образом: А.А. Шавров (мл.) — сбор и обработка материалов, дизайн исследования, анализ полученных данных, написание текста; А.О. Меркулова — сбор и обработка материалов; Д.А. Морозов, А.С. Тертычный, А.А. Шавров — дизайн исследования, рецензирование и доработка рукописи; А.Ю. Харитонова, С.И. Ибрагимов, Е.А. Фролов — анализ полученных данных, сбор и обработка материалов.

Этическое утверждение. Протокол исследования был одобрен локальным этическим комитетом Первого Московского государственного медицинского университета имени И.М. Сеченова (№ 06–23 от 06.04.2023).

ADDITIONAL INFORMATION

Funding source. The publication had no sponsorship.

Competing interests. The authors claim that there is no conflict of interest in the article.

Authors’ contribution. All authors confirm compliance of their authorship with the international ICMJE criteria. The largest contribution is distributed as follows: A.A. Shavrov (Jr.) — collection and processing of data, research design, analysis of the data obtained, writing the text; A.O. Merkulova — collection and processing of data; D.A. Morozov, A.S. Tertychnyy, A.A. Shavrov — research design, critical review, and revision of the manuscript; A.Yu. Kharitonova, S.I. Ibragimov, E.A. Frolov — analysis of the obtained data, collection, and processing of the data.

Ethics approval. The present study protocol was approved by the local Ethics Committee of the The First Sechenov Moscow State Medical University (No. 06–23, 06.04.2023).

×

About the authors

Anton A. Shavrov

The First Sechenov Moscow State Medical University

Author for correspondence.
Email: shavrovnczd@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-0178-2265
SPIN-code: 2381-3024

MD

Russian Federation, Moscow

Anastasia Y. Kharitonova

Clinical and Research Institute of Emergency Pediatric Surgery and Trauma

Email: anastesia08@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6218-3605
SPIN-code: 1251-5150

MD, Cand. Sci. (Medicine)

Russian Federation, Moscow

Andrey A. Shavrov

Clinical and Research Institute of Emergency Pediatric Surgery and Trauma; The Russian National Research Medical University named after N.I. Pirogov

Email: shavrovaa@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-3666-2674
SPIN-code: 3455-9611

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Moscow; Moscow

Sultanbek I. Ibragimov

The First Sechenov Moscow State Medical University

Email: doc.sultan05@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-6651-8249
SPIN-code: 2527-4325

MD

Russian Federation, Moscow

Dmitriy A. Morozov

The First Sechenov Moscow State Medical University

Email: damorozov@list.ru
ORCID iD: 0000-0002-1940-1395
SPIN-code: 8779-8960

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Moscow

Alexander S. Tertychnyy

The First Sechenov Moscow State Medical University

Email: atertychnyy@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-5635-6100
SPIN-code: 5150-0535

MD, Dr. Sci. (Medicine), Professor

Russian Federation, Moscow

Anastasia O. Merkulova

Clinical and Research Institute of Emergency Pediatric Surgery and Trauma

Email: anast.merkulova@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-8623-0947
SPIN-code: 2535-1504

MD

Russian Federation, Moscow

Egor A. Frolov

Clinical and Research Institute of Emergency Pediatric Surgery and Trauma

Email: efrolov228@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-1561-5510
SPIN-code: 4291-6995

MD

Russian Federation, Moscow

References

  1. Queiroz DM, Carneiro JG, Braga-Neto MB, et al. Natural history of Helicobacter pylori infection in childhood: Eight-year follow-up cohort study in an urban community in northeast of Brazil. Helicobacter. 2012;17(1):23–29. doi: 10.1111/j.1523-5378.2011.00894.x
  2. Shiotani A, Cen P, Graham DY. Eradication of gastric cancer is now both possible and practical. Semin Cancer Biol. 2013;23(6, Pt B):492–501. doi: 10.1016/j.semcancer.2013.07.004
  3. Jones NL, Koletzko S, Goodman K, et al. Joint ESPGHAN/NASPGHAN guidelines for the management of Helicobacter pylori in children and adolescents (update 2016). J Pediatr Gastroenterol Nutr. 2017;64(6):991–1003. EDN: YFMPUI doi: 10.1097/MPG.0000000000001594
  4. Ozçay F, Koçak N, Temizel IN, et al. Helicobacter pylori infection in Turkish children: Comparison of diagnostic tests, evaluation of eradication rate, and changes in symptoms after eradication. Helicobacter. 2004;9(3):242–248. EDN: FOYFWT doi: 10.1111/j.1083-4389.2004.00230.x
  5. Malaty HM, El-Kasabany A, Graham DY, et al. Age at acquisition of Helicobacter pylori infection: A follow-up study from infancy to adulthood. Lancet. 2002;359(9310):931–935. doi: 10.1016/S0140-6736(02)08025-X
  6. Rhee KH, Youn HS, Baik SC, et al. Prevalence of Helicobacter pylori infection in Korea. J Korean Soc Microbiol. 1990;25:475–490.
  7. Cam S. Risk of gastric cancer in children with Helicobacter pylori infection. Asian Pac J Cancer Prev. 2014;15(22):9905–9908. doi: 10.7314/apjcp.2014.15.22.9905
  8. Gold BD, Colletti RB, Abbott M, et al. Helicobacter pylori infection in children: Recommendations for diagnosis and treatment. J Pediatr Gastroenterol Nutr. 2000;31(5):490–497. doi: 10.1097/00005176-200011000-00007
  9. Shavrov AA, Kharitonova AYu, Shavrov AA, Morozov DA. Modern methods of endoscopic diagnostics and treatment for upper gastrointestinal tract diseases in pediatrics. Current Pediatrics. 2015;14(4):497–502. EDN: UIKOSJ doi: 10.15690/vsp.v14.i4.1389
  10. Wong A, Ching SS, Long AS. The use of a second biopsy from the gastric body for the detection of Helicobacter pylori using rapid urease test. Singapore Med J. 2014;55(12):644–647. EDN: VFQWOL doi: 10.11622/smedj.2014178
  11. Aydin O, Egilmez R, Karabacak T, Kanik A. Interobserver variation in histopathological assessment of Helicobacter pylori gastritis. World J Gastroenterol. 2003;9(10):2232–2235. doi: 10.3748/wjg.v9.i10.2232
  12. Puetz T, Vakil N, Phadnis S, et al. The PyloriTek test and the CLO test: Accuracy and incremental cost analysis. Am J Gastroenterol. 1997;92(2):254–257.
  13. AMA RUT Pro. H. pylori Rapid Urease Test in the course of gastroscopy [Интернет]. Saint Petersburg: Association of Medicine and Analytics [cited 2023 Nov 08]. Available from: https://www.amarut.pro/ru
  14. Vaira D, Vakil N, Gatta L, et al. Accuracy of a new ultrafast rapid urease test to diagnose Helicobacter pylori infection in 1000 consecutive dyspeptic patients. Aliment Pharmacol Ther. 2010;31(2):331–338. EDN: YVKDKV doi: 10.1111/j.1365-2036.2009.04196.x
  15. Seo JH, Park JS, Rhee KH, Youn HS. Limitations of urease test in diagnosis of pediatric Helicobacter pylori infection. World J Clin Pediatr. 2015;4(4):143–147. doi: 10.5409/wjcp.v4.i4.143
  16. Roma-Giannikou E, Roubani A, Sgouras DN, et al. Endoscopic tests for the diagnosis of Helicobacter pylori infection in children: Validation of rapid urease test. Helicobacter. 2010;15(3):227–232. doi: 10.1111/j.1523-5378.2010.00756.x
  17. Seo JH, Park JS, Yeom JS, et al. Correlation between positive rate and number of biopsy samples on urease test in childhood Helicobacter pylori infection. J Korean Med Sci. 2014;29(1):106–109. doi: 10.3346/jkms.2014.29.1.106
  18. Carelli AP, Patrício FR, Kawakami E. Carditis is related to Helicobacter pylori infection in dyspeptic children and adolescents. Dig Liver Dis. 2007;39(2):117–121. doi: 10.1016/j.dld.2006.10.012
  19. Woo JS, El-Zimaity HM, Genta RM, et al. The best gastric site for obtaining a positive rapid urea’s test. Helicobacter. 1996;1(4):256–259. doi: 10.1111/j.1523-5378.1996.tb00048.x
  20. Moon SW, Kim TH, Kim HS, et al. United rapid urease test is superior than separate test in detecting Helicobacter pylori at the gastric antrum and body specimens. Clin Endosc. 2012;45(4):392–396. doi: 10.5946/ce.2012.45.4.392
  21. Lan HC, Chen TS, Li AF, et al. Additional corpus biopsy enhances the detection of Helicobacter pylori infection in a background of gastritis with atrophy. BMC Gastroenterol. 2012;12:182. EDN: VFPMZB doi: 10.1186/1471-230X-12-182
  22. Siddique I, Al-Mekhaizeem K, Alateeqi N, et al. Diagnosis of Helicobacter pylori: Improving the sensitivity of CLOtest by increasing the number of gastric antral biopsies. J Clin Gastroenterol. 2008;42(4):356–360. doi: 10.1097/MCG.0b013e31802b650d
  23. Seo JH, Park JS, Yeom JS, et al. Correlation between positive rate and number of biopsy samples on urease test in child hood Helicobacter pylori infection. J Korean Med Sci. 2014;29(1):106–109. doi: 10.3346/jkms.2014.29.1.106

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2024 Shavrov A.A., Kharitonova A.Y., Shavrov A.A., Ibragimov S.I., Morozov D.A., Tertychnyy A.S., Merkulova A.O., Frolov E.A.